Воздействие эпифитного лишайника Evernia esorediosa на биохимические и ростовые процессы в тканях Pinus sylvestris на территории Центральной Якутии

В исследовании оценивается влияние эпифитного лишайника Evernia esorediosa на ростовые характеристики и биохимические процессы у сосны обыкновенной (Pinus sylvestris L.) в условиях резко-континентального климата Центральной Якутии. В работе впервые показано, что заселение ветвей P. sylvestris эпифитным лишайником приводит к миграции усниновой кислоты из талломов E. esorediosa в ткани дерева. Методами высокоэффективной жидкостной хроматографии зафиксировано накопление усниновой кислоты (7,5 мкг/г сух. ткани) в ветвях в зоне непосредственного роста эпифитного лишайника E. esorediosa, а также обнаружены ее следовые количества в хвое и корневой системе. Установлено, что заселение лишайником статистически достоверно вызывает снижение радиального прироста на 41 % у деревьев опытной группы по сравнению с контрольной, при отсутствии значимых различий в высоте деревьев. Метаболомный анализ (ГХ-МС) выявил значительную перестройку метаболических профилей в ветвях и хвое заселенных деревьев, проявляющуюся в подавлении энергетического метаболизма (снижение концентраций фосфорной, яблочной, янтарной кислот) и биосинтеза аминокислот, жирных кислот и сахаров, а также в активации синтеза защитных веществ, таких как фенольные соединения и терпены. Полученные данные свидетельствуют об аллелопатическом воздействии E. esorediosa на P. sylvestris, которое проявляется в результате миграции усниновой кислоты из таллома эпифитного лишайника и через опосредованный стресс, вызванный опадением хвои и нарушением фотосинтеза.

1. Kalra R., Conlan X.A., Goel M. Lichen allelopathy: a new hope for limiting chemical herbicide and pesticide use. Biocontrol Science and Technology. 2021;31(5):456–470. doi: 10.1080/09583157.2021.1901071 EDN: CWERHM

2. Pizňak M., Bačkor M. Lichens affect boreal forest ecology and plant metabolism. South African Journal of Botany. 2019;124:530–539. doi: 10.1016/j.sajb.2019.06.025 EDN: VHMJME

3. Ascaso C., Gonzalez C., Vicente C. Epiphytic Evernia prunastri (L.) ach.: ultrastructural facts. Cryptogamie, Bryologie, Lichénologie. 1980;1(1):43–51.

4. Legaz M.E., Monsó M.A., Vicente C. Harmful effects of epiphytic lichens on trees. Recent Research Developments in Agronomy & Horticulture. 2004;1:1–10.

5. Legaz M.E., Perez-Urria E., Avalos A., Vicente C. Epiphytic lichens inhibit the appearance of leaves in Quercus pyrenaica. Biochemical Systematics and Ecology. 1988;16(3):253–259. doi: 10.1016/0305-1978(88)90002-6

6. Monsó M.A., Legaz M.E., Vicente C. A biochemical approach to the hemiparasitic action of the epiphytic lichen Evernia prunastri on Betula pendula. Annales Botanici Fennici. 1993;30(4):299–303.

7. Latkowska E., Chrapusta E., Bober B., et al. Allelopathic effects of epiphytic lichen Hypogymnia physodes (L.) Nyl. colonization on the spruce (Picea abies (L.) Karst.) bark. Allelopathy Journal. 2015;35(1):129–138.

8. Sleptsov I.V., Rozhina S.M., Prokopiev I.A., et al. Do epiphytic lichens negatively impact their hosts through allelopathy? The effect of Evernia esorediosa on growth and biochemical processes of Larix gmelinii. Tree Physiology. 2023; 43(12):2076–2084. doi: 10.1093/treephys/tpad106 EDN: XXIMWE

9. Sleptsov I.V., Rozhina S.M., Prokopiev I.A., et al. The allelopathic effect of the epiphytic lichen Physcia alnophila on biochemical and growth processes in the tissues of Larix gmelinii in the cryolithozone. Forests. 2025;16(5):711. doi: 10.3390/f16050711 EDN: EJAACT

10. Тимофеев П.А., Исаев А.П., Щербаков И.П. и др. Леса среднетаежной подзоны Якутии. Якутск : ЯНЦ СО РАН; 1994. 144 с.

11. Гаврилова М.К. Климат Центральной Якутии. Якутск: Якутское книжное издательство; 1973. 120 с. EDN: VSLBIF

12. Chandrasekaran M., Beena P.S. Tannase: source, biocatalytic characteristics, and bioprocesses for production. In: Antonio T. (ed.) Marine Enzymes for Biocatalysis. Woodhead Publishing; 2013, pp. 259–283. doi: 10.1533/9781908818355.3.259

13. Zagoskina N.V., Nikolaeva T.N., Lapshin P.V., et al. Water-soluble phenolic compounds in lichens. Microbiology. 2013;82(4):445–452. doi: 10.1134/S0026261713030132 EDN: PMVTPT

14. Chowdhury S.P., Khanna S., Verma S.C., Tripathi A.K. Molecular diversity of tannic acid degrading bacteria isolated from tannery soil. Journal of Applied Microbiology. 2004;97(6): 1210–1219. doi: 10.1111/j.1365-2672.2004.02426.x

15. Dalvi R., Singh B., Salunkhe D. Physiological and biochemical investigations on the phytotoxicity of usnic acid. Phyton. 1972;29(1-2):63–72.

16. Latkowska E., Bialczyk J., Lechowski Z., Czaja-Prokop U. Responses in tomato roots to stress caused by exposure to (+)-usnic acid. Allelopathy Journal. 2008;21(2):239–252.

17. Prokopiev I.A., Filippova G.V. Effect of (+) and (−) usnic acid on physiological, biochemical, and cytological characteristics of Allium fistulosum seeds. Russian Journal of Plant Physiology. 2020;67(6):1046–1053. doi: 10.1134/S102144372006014X EDN: QFHHOJ

18. Kytöviita M.M., Stark S. No allelopathic effect of the dominant forest-floor lichen Cladonia stellaris on pine seedlings. Functional Ecology. 2009;23(2):435–441. doi: 10.1111/j.1365-2435.2008.01508.x

19. Panchal P., Miller A.J., Giri J. Organic acids: versatile stress-response roles in plants. Journal of Experimental Botany. 2021;72(11):4038–4056. doi: 10.1093/jxb/erab104 EDN: KOMSDC

20. Endo T., Takahagi T., Kinoshita Y., et al. Inhibition of photosystem II of spinach by lichen-derived depsides. Bioscience, Biotechnology, and Biochemistry. 1998;62(10):2023–2027. doi: 10.1271/bbb.62.2023

21. Latkowska E., Lechowski Z., Bialczyk J., Pilarski J. Photosynthesis and water relations in tomato plants cultivated long-term in media containing (+)-usnic acid. Journal of Chemical Ecology. 2006;32(9):2053–2066. doi: 10.1007/s10886-006-9128-6 EDN: YANJTL

22. Wang H., Xuan M., Huang C., Wang C. Advances in research on bioactivity, toxicity, metabolism, and pharmacokinetics of usnic acid in vitro and in vivo. Molecules. 2022; 27(21):7469. doi: 10.3390/molecules27217469 EDN: QRHJJY

23. Einarsdóttir E., Groeneweg J., Björnsdóttir G., et al. Cellular mechanisms of the anticancer effects of the lichen compound usnic acid. Planta Medica. 2010;76(10):969–974. doi: 10.1055/s-0029-1240851

24. Han D., Matsumaru K., Rettori D., Kaplowitz N. Usnic acid-induced necrosis of cultured mouse hepatocytes: inhibition of mitochondrial function and oxidative stress. Biochemical Pharmacology. 2004;67(3):439–451. doi: 10.1016/j.bcp.2003.09.032

25. Pramyothin P., Janthasoot W., Pongnimitprasert N., et al. Hepatotoxic effect of (+) usnic acid from Usnea siamensis Wainio in rats, isolated rat hepatocytes and isolated rat liver mitochondria. Journal of Ethnopharmacology. 2004;90(2-3): 381–387. doi: 10.1016/j.jep.2003.10.019

26. Magerøy M.H., Nagy N.E., Steffenrem A., et al. Conifer defences against pathogens and pests—mechanisms, breeding, and management. Current Forestry Reports. 2023;9:73–88. doi: 10.1007/s40725-023-00201-5 EDN: DGJNCW

27. Zulak K.G., Bohlmann J. Terpenoid biosynthesis and specialized vascular cells of conifer defense. Journal of Integrative Plant Biology. 2010;52(1):86–97. doi: 10.1111/j.1744-7909.2010.00910.x

28. Kumar S., Abedin M.M., Singh A.K., Das S. Role of phenolic compounds in plant-defensive mechanisms. In: Lone, R., Shuab, R., Kamili, A. (eds) Plant Phenolics in Sustainable Agriculture. Springer, Singapore. doi: 10.1007/978-981-15-4890-1_22