resarПриродные ресурсы Арктики и СубарктикиArctic and Subarctic Natural Resources2618-97122686-9683Академия наук Республики Саха (Якутия)10.31242/2618-9712-2022-27-3-423-433resar-93Research ArticleОбщая биология. ЭкологияGeneral biology. EcologyОнтогенетические реакции мезоструктуры листьев Betula nana L. на техногенный стресс в условиях АрктикиOntogenetic reactions of the mesostructure of leaves of Betula nana L. on the technogenic stress in the Arctichttps://orcid.org/0000-0002-6926-9353ВасилевскаяН. В.VasilevskayaN. V.

ВАСИЛЕВСКАЯ Наталья Владимировна, доктор биологических наук, профессор

183038, Мурманск, ул. Капитана Егорова, 15

VASILEVSKAYA Natalia Vladimirovna, Dr. Sci. (Biology), Professor

15 Kapitana Egorova Str., Murmansk 183038

n.v.vasilevskaya@gmail.comhttps://orcid.org/0000-0002-2931-0307СтружкоВ. В.StruzhkoV. V.

СТРУЖКО Валерия Викторовна, магистр биологии

183038, Мурманск, ул. Капитана Егорова, 15

STRUZHKO Valeria Viktorovna, Master of Biology

15 Kapitana Egorova Str., Murmansk 183038

lera.struzhko@mail.ruМурманский Арктический государственный университетРоссияMurmansk Arctic State UniversityRussian Federation202209092022273423433Copyright © Василевская Н.В., Стружко В.В., 20222022Василевская Н.В., Стружко В.В.Vasilevskaya N.V., Struzhko V.V.Данная работа распространяется под лицензией Creative Commons Attribution 4.0.This work is licensed under a Creative Commons Attribution 4.0 License.https://resar.elpub.ru/jour/article/view/93

В статье представлены результаты исследований показателей мезоструктуры в онтогенезе листьев карликовой березы (Betula nana L.), произрастающей в окрестностях промышленных предприятий г. Мурманск. Выявлены признаки ксероморфности листьев B. nana: утолщение верхней и нижней эпидермы, листовой пластинки, губчатой паренхимы. В онтогенезе листьев уменьшается толщина палисадного мезофилла и снижается индекс палисадности. В результате обработки данных однофакторным дисперсионным анализом показано, что техногенное загрязнение влияет на длину палисадных клеток листа B. nana в июне и июле ( p ≤ 0,0005) и не оказывает воздействия в августе ( p ≤ 0,1). Достоверных различий размеров клеток губчатого мезофилла не выявлено, что свидетельствует об увеличении толщины губчатого слоя и листовой пластинки за счет числа периклинальных делений клеток и увеличения объема межклетников. Полученные данные являются подтверждением неспецифической реакции ассимиляционного аппарата берез на действие стрессовых факторов. Онтогенетические изменения показателей мезоструктуры B. nana рассматриваются как адаптивные реакции на техногенный стресс, обеспечивающие снижение транспирации и оптимальный фотосинтез в условиях загрязнения среды арктического города. Карликовая береза может быть использована как объект биомониторинга качества окружающей среды промышленных территорий Арктики и Субарктики.

The article presents the results of studies of indicators of mesostructure in the ontogeny of leaves of dwarf birch (Betula nana L.), which grows under the influence of emissions of industrial enterprises of the city of Murmansk. Signs of xeromorphism of B. nana leaves were revealed: thickening of the upper and lower epidermis, leaf blade, spongy parenchyma. In the leaf ontogenesis, the thickness of the palisade mesophyll and the palisade index decreases. As a result of data processing by analysis of variance, it was found that technogenic pollution effects on the length of palisade cells of the leaves of B. nana in June and July (p ≤ 0.0005) and does not affect in August (p ≤ 0.1).There were no significant differences in the sizes of cells of the spongy mesophyll in the samples, which indicates an increase of the thickness of the spongy layer and leaf blade due to the number of periclinal cell divisions and increase of the volume of intercellular spaces. The obtained data confirm the nonspecific reaction of the assimilation apparatus of birch trees on the influence of stress environmental factors. The ontogenetic reactions of indicators of the mesostructure of B. nana are considered as adaptive responses to technogenic stress, providing the decrease in transpiration and optimal photosynthesis under conditions of environmental pollution of the Arctic city. Dwarf birch can be used as an object for biomonitoring of environmental quality in the industrial areas of the Arctic and Subarctic.

Betula nanaмезофиллонтогенезтехногенный стрессАрктикаBetula nana L.mesophyllontogenytechnogenic stressArcticReferencesAbakumov E., Shamilishviliy G., Yurtaev A. Soil polychemical contamination on Beliy island as key background and reference plot for Yamal region. Polish Polar Research Journal. 2017:30:313–332. DOI: 10.1515/popore-2017-0020Abakumov E., Shamilishviliy G., Yurtaev A. Soil polychemical contamination on Beliy island as key background and reference plot for Yamal region. Polish Polar Research Journal. 2017:30:313–332. DOI: 10.1515/popore-2017-0020Мирославов Е.А., Вознесенская Е.В., Котеева Н.К. Сравнительная характеристика анатомии листа растений арктической и бореальной зон. Ботанический журнал. 1998;83(3):21–27.Miroslavov E. A., Voznesenskaya E. V., Koteeva N. K. Comparative characteristics of the leaf anatomy of plants of the arctic and boreal zones. Botanicheskii Zhurnal. 1998;83(3):21–27. (In Russ.)Kudo G., Suzuki S. Warming effects on growth, production, and vegetation structure of alpine shrubs: a five-year experiment in northern Japan. Oecologia. 2003; 135:280–287. DOI:10.1007/s00442-003-1179-6Kudo G., Suzuki S. Warming effects on growth, production, and vegetation structure of alpine shrubs: a five-year experiment in northern Japan. Oecologia. 2003; 135:280–287. DOI:10.1007/s00442-003-1179-6Thorsson Æ.Th., Palsson S., Sigurgeirsson A., Anamthawat-Jonsson K. Morphological variation among B. nana (diploid), Betula pubescens (tetraploid) and their triploid hybrids in Iceland. Annals of Botany. 2007;99: 1183–1193. DOI:10.1093/aob/mcm060Thorsson Æ.Th., Palsson S., Sigurgeirsson A., Anamthawat-Jonsson K. Morphological variation among B. nana (diploid), Betula pubescens (tetraploid) and their triploid hybrids in Iceland. Annals of Botany. 2007;99: 1183–1193. DOI:10.1093/aob/mcm060Василевская Н. В. Экология растений Арктики. Мурманск: МГПУ; 2014. 184 с.Vasilevskaya N. V. Plant Ecology of the Arctic. Murmansk: MGPU;2014. 184 p. (In Russ.)Schollert M. Arctic vegetation under climate change – biogenic volatile organic compound emission and leaf anatomy. PHD Thesis. Copenhagen; 2015. 213 p.Schollert M. Arctic vegetation under climate change – biogenic volatile organic compound emission and leaf anatomy. PHD Thesis. Copenhagen; 2015. 213 p.Schollert M., Kivimäenpää M., Valolahti H. M., Rinnan R. Climate change alters leaf anatomy but has no effects on volatile emissions from arctic plants. Plant, Cell and Environment. 2015;38:2048–2060. DOI: 10.1111/pce.12530Schollert M., Kivimäenpää M., Valolahti H. M., Rinnan R. Climate change alters leaf anatomy but has no effects on volatile emissions from arctic plants. Plant, Cell and Environment. 2015;38:2048–2060. DOI: 10.1111/pce.12530Kravkina I.M., Miroslavov E.A. Effect of atmospheric pollutants on the dynamics of mitochondria and chloroplast in the chlorenchyma cells of Scots pine needles. Aerial pollution in Kola Peninsula. Apatity; 1993:233–235.Kravkina I.M., Miroslavov E.A. Effect of atmospheric pollutants on the dynamics of mitochondria and chloroplast in the chlorenchyma cells of Scots pine needles. Aerial pollution in Kola Peninsula. Apatity; 1993:233–235.Lamppu J., Roito M., Tikkanen S. Indication of pollution-induced stress on forest trees and lichens in Lapland. Aerial pollution in Kola Penninsula. Apatity; 1993:266–267.Lamppu J., Roito M., Tikkanen S. Indication of pollution-induced stress on forest trees and lichens in Lapland. Aerial pollution in Kola Penninsula. Apatity; 1993:266–267.Лукина Ю.М., Василевская Н.В. Воздействие промышленного загрязнения на строение листа Betula czerepanovii (Betulaceae). Растительные ресурсы. 2012;48(1):51–58.Lukina Yu.M., Vasilevskaya N.V. Impact of industrial pollution on the leaf structure of Betula czerepanovii (Betulaceae). Rastitelnye Resursy. 2012;48:51–58. (In Russ.)Уразгильдин Р.В., Кулагин А.Ю. Техногенез и структурно -функциональные реакции древесных видов: повреждения, адаптации, стратегии. Ч. 1. Влияние на макро- и микроморфологию ассимиляционного аппарата. Биосфера. 2021;13 (3):86–100. DOI: 10.24855/biosfera.v13i3.578Urazgildin R.V., Kulagin A.Yu. Technogenesis and structure-functional reactions of tree species: damage, adaptations, strategies. Part 1. Influence on the macro- and micromorphology of the assimilation apparatus. Biosfera. 2021;13(3):86–100. DOI: 10.24855/biosfera.v13i3.578 (In Russ.)Яковлев А.П. Мониторинг роста и развития Vaccinium myrtillus L. в окрестностях завода по термической обработке твердых бытовых отходов г. Мурманска. Естественнонаучные проблемы Арктического региона. Мурманск; 2007:87–88.Yakovlev A.P. Monitoring of the growth and development of Vaccinium myrtillus L. in the vicinity of the plant for the thermal treatment of municipal solid waste in the city of Murmansk. Natural Science Problems of the Arctic Region. Murmansk; 2007:87–88. (In Russ.)Плюснина С.Н., Загирова С.В. Структура фотосинтетического аппарата Betula nana (Betulaceae) на Северном и Приполярном Урале. Ботанический журнал. 2016;3:261–274.Plyusnina S.N., Zagirova S.V. Structure of the photosynthetic apparatus of Betula nana (Betulaceae) in the Northern and Subpolar Urals. Botanicheskii Zhurnal. 2016;3:261–274. (In Russ.)Плюснина С.Н., Панюков А.Н. Вариабельность структурных параметров листа Betula nana L. в кустарничковых сообществах северных гипоарктических тундр. Систематические и флористические исследования северной Евразии. М.: МГПУ; 2018:181–184.Plyusnina S.N., Panyukov A.N. Variability of structural parameters of the leaves of Betula nana L. in shrub communities of the northern hypoarctic tundras. Systematic and Floristic Studies of the Northern Eurasia. Moscow: MGPU; 2018:181–184. (In Russ.)Флора Мурманской области. М.; Л.: Изд-во АН СССР; 1956. Вып. 3. 449 с.Flora of the Murmansk Region. Moscow; Leningrad; 1956. Iss. 3. 449 p. (In Russ.)Jadwiszczak K.A., Kłosowski S., Zalewska I., Banaszek A., Chrzanowska A. Genetic diversity and sexual reproduction in relict populations of Betula nana. Silva Fennica. 2017;51:18 p. DOI:10.14214/sf.5643Jadwiszczak K.A., Kłosowski S., Zalewska I., Banaszek A., Chrzanowska A. Genetic diversity and sexual reproduction in relict populations of Betula nana. Silva Fennica. 2017;51:18 p. DOI:10.14214/sf.5643Borrell J.S., Zohren J., Nichols R.A., Buggs R.J.A. Genomic assessment of local adaptation in dwarf birch to inform assisted gene flow. Evolutionary Applications. 2020;13:161–175. DOI:10.1111/eva.12883Borrell J.S., Zohren J., Nichols R.A., Buggs R.J.A. Genomic assessment of local adaptation in dwarf birch to inform assisted gene flow. Evolutionary Applications. 2020;13:161–175. DOI:10.1111/eva.12883Арктическая флора СССР. М.; Л.: Наука; 1966:5. Salicaceae–Portulacaceae. 206 с.Arctic Flora of the USSR. Moskva;Leningrad: Nauka, 1966;5. Salicaceae – Portulacaceae. 206 p. (In Russ.)Provan J., Bennett K.D. Phylogeographic insights into cryptic glacial refugia. Trends in Ecology and Evolution. 2008;23:564–571. DOI: 10.1016/j.tree.2008.06.010Provan J., Bennett K.D. Phylogeographic insights into cryptic glacial refugia. Trends in Ecology and Evolution. 2008;23:564–571. DOI: 10.1016/j.tree.2008.06.010Eidesen P.B, Alsos I.G, Brochmann C. Comparative analyses of plastid and AFLP data suggest different colonization history and asymmetric hybridization between Betula pubescens and B. nana. Molecular Ecology. 2015;24:3993–4009. DOI: 10.1111/mec.13289Eidesen P.B, Alsos I.G, Brochmann C. Comparative analyses of plastid and AFLP data suggest different colonization history and asymmetric hybridization between Betula pubescens and B. nana. Molecular Ecology. 2015;24:3993–4009. DOI: 10.1111/mec.13289Heikkilä M., Fontana S.L., Seppä H. Rapid Lateglacial tree population dynamics and ecosystem changes in the eastern Baltic region. Journal of Quaternary Science. 2009;24:802–815. DOI: 10.1002/jqs.1254Heikkilä M., Fontana S.L., Seppä H. Rapid Lateglacial tree population dynamics and ecosystem changes in the eastern Baltic region. Journal of Quaternary Science. 2009;24:802–815. DOI: 10.1002/jqs.1254Palme A.E., Su Q., Palsson S., Lascoux M. Extensive sharing of chloroplast haplotypes among European birches indicates hybridization among Betula pendula, Betula pubescens and B. nana. Molecular Ecology. 2004; 13:167–178. DOI: 10.1046/j.1365-294x.2003.02034.xPalme A.E., Su Q., Palsson S., Lascoux M. Extensive sharing of chloroplast haplotypes among European birches indicates hybridization among Betula pendula, Betula pubescens and B. nana. Molecular Ecology. 2004; 13:167–178. DOI: 10.1046/j.1365-294x.2003.02034.xEriksson G., Jonsson A. A review of the genetics of Betula. Scandinavian Journal of Forest Research. 1986;1:421–434. DOI:10.1080/02827588609382434Eriksson G., Jonsson A. A review of the genetics of Betula. Scandinavian Journal of Forest Research. 1986;1:421–434. DOI:10.1080/02827588609382434Koropachinskiy Yu.I. Natural hybridization and taxonomy of birches in North Asia. Contemporary problems of Ecology. 2013;6:350–369.Koropachinskiy Yu.I. Natural hybridization and taxonomy of birches in North Asia. Contemporary problems of Ecology. 2013;6:350–369.Jarvinen P., Palme A., Morales L.O., Lannenpa M., Keinanen M., Sopanen T., Lascoux M. Phylogenetic relationships of Betula species (Betulaceae) based on nuclear ADH and chloroplast mat K sequences. American Journal of Botany. 2004;91:1834–1845. DOI:10.3732/ajb.91.11.1834Jarvinen P., Palme A., Morales L.O., Lannenpa M., Keinanen M., Sopanen T., Lascoux M. Phylogenetic relationships of Betula species (Betulaceae) based on nuclear ADH and chloroplast mat K sequences. American Journal of Botany. 2004;91:1834–1845. DOI:10.3732/ajb.91.11.1834Thorsson Æ.Th., Palsson S., Lascoux M., Anamthawat-Jonsson K. Introgression and phylogeography of Betula nana (diploid), B. pubescens (tetraploid) and their triploid hybrids in Iceland inferred from cp DNA haplotype variation. Journal of Biogeography. 2010;37:2098–2110. DOI:10.1111/j.1365-2699.2010.02353.xThorsson Æ.Th., Palsson S., Lascoux M., Anamthawat-Jonsson K. Introgression and phylogeography of Betula nana (diploid), B. pubescens (tetraploid) and their triploid hybrids in Iceland inferred from cp DNA haplotype variation. Journal of Biogeography. 2010;37:2098–2110. DOI:10.1111/j.1365-2699.2010.02353.xДемин В.И. Основные климатические тенденции на Кольском полуострове за период инструментальных метеорологических измерений. Труды Кольского научного центра РАН. 2012;1:99–110.Demin V.A. Main climatic trends on the Kola Peninsula during the period of instrumental meteorological measurements. Trudy Kolskogo Nauchnogo Tsentra RAN. 2012;1:99–110. (In Russ.)Guzeva A.V., Slukovskii Z.I., Myazin V.A. Geochemical features of lakes located in an urbanised area of the Russian Arctic (Murmansk region). Limnology and Freshwater Biology. 2020;4:511–512. DOI: 10.31951/2658-3518-2020-A-4-511Guzeva A.V., Slukovskii Z.I., Myazin V.A. Geochemical features of lakes located in an urbanised area of the Russian Arctic (Murmansk region). Limnology and Freshwater Biology. 2020;4:511–512. DOI: 10.31951/2658-3518-2020-A-4-511Dineva S.B. Development of the leaf blades of Acer platanoides in industrially contaminated environment. Dendrobiology. 2006;55:25–32.Dineva S.B. Development of the leaf blades of Acer platanoides in industrially contaminated environment. Dendrobiology. 2006;55:25–32.Скорбач В.В., Жилякова М.Н. Влияние загрязнения окружающей среды на основные эпидермальные клетки липы сердцевидной, или мелколистной (Tilia cordata Mill) на примере г. Белгорода. Научные ведомости. 2009;66(11):40–44.Scorbach V.V., Zhilyakova M.N. Environmental contamination influence on main epidermal cells of the smallleaved lime (Tilia cordata Mill) on the example of Belgorod. Nauchnye Vedomosti. 2009;11(66):40–44. (In Russ.)Larcher W. Physiological Plant Ecology. Ecophysiology and Stress Physiology of Fuctional Groups. New York: Springer. 513 p.Larcher W. Physiological Plant Ecology. Ecophysiology and Stress Physiology of Fuctional Groups. New York: Springer. 513 p.Hovenden M.I., Vander Schoor J.K. Nature vs nurture in the leaf morphology of Southern Beech, Nothofagus cuminglamii (Notofagaceae). New Phytologist. 2003;161: 521–590. DOI: 10.1046/j.1469-8137.2003.00931.xHovenden M.I., Vander Schoor J.K. Nature vs nurture in the leaf morphology of Southern Beech, Nothofagus cuminglamii (Notofagaceae). New Phytologist. 2003;161: 521–590. DOI: 10.1046/j.1469-8137.2003.00931.xPyankov V.I., Ivanova L.A., Lambers H. Quantitative anatomy of photosynthetic tissues of plant species of different functional types of boreal vegetation. Inherent Variations in Plant Growth: Physiological Mechanisms and Ecological Consequences. Leiden: Backhuys Publishers; 1998:71–87.Pyankov V.I., Ivanova L.A., Lambers H. Quantitative anatomy of photosynthetic tissues of plant species of different functional types of boreal vegetation. Inherent Variations in Plant Growth: Physiological Mechanisms and Ecological Consequences. Leiden: Backhuys Publishers; 1998:71–87.Иванова Л.А., Пьянков В.И. Влияние экологических факторов на структурные показатели мезофилла листа. Ботанический журнал. 2002;87:17–28.Ivanova L.A., Pyankov V.I. Influence of environmental factors on the structural parameters of the leaf mesophyll. Botanicheskii Zhurnal. 2002;87:17–28. (In Russ.)Иванова Л.А., Иванов Л.А., Ронжина Д.А., Пьянков В.И. Структурные параметры мезофилла листа при затенении растений различных функциональных типов. Физиология растений. 2008;55(2):230–239.Ivanova L.A., Ivanov L.A., Ronzhina D.A., Pyankov V.I. Structural parameters of leaf mesophyll during shading of plants of various functional types. Plant Physiology. 2008;55:230–239. (In Russ.)Егорова Н.Н., Кулагин А.А. Анатомические и морфологические особенности ассимиляционного аппарата и проводящих тканей древесных растений в экстремальных лесорастительных условиях. Известия Самарского научного центра РАН. 2008;10(2): 310–324.Egorova N.N., Kulagin A.A. Anatomical and morphological features of the assimilation apparatus and conductive tissues of woody plants in extreme forest conditions. Izvestia Samarskogo Nauchnogo Tsentra RAN. 2008;10:310–324. (In Russ.)Егорова Н.Н., Нафикова А.Т. Изменчивость признаков анатомического строения ассимилирующих органов березы повислой и тополя бальзамического в экстремальных лесорастительных условиях. Известия Самарского научного центра РАН. 2011; 13(5):165–168.Egorova N.N., Nafikova A.T. Variability of traits of the anatomical structure of the assimilating organs of Betula pendula Roth. and Populus balzamifera L. in extreme forest vegetation conditions. Izvestia Samarskogo Nauchnogo Tsentra RAN. 2011;13:165–168. (In Russ.)Чукина Н.В., Филимонова Е.И., Файрузова А.И., Борисова Г.Г. Морфофизиологические особенности листьев Betula pendula Roth на золоотвалах Среднего Урала. Ученые записки Петрозаводского государственного университета. 2016;159(6):68–75.Chukina N.V., Filimonova E.I., Fayruzova A.I., Borisova G.G. Morphological and physiological features of Betula pendula Roth growing on the ash dumps of the Middle Urals. Proceedings of Petrozavodsk State University. 2016;6:68–75 (In Russ.)Мокроносов А.Т. Онтогенетический аспект фотосинтеза. М.: Колос, 1981. 196 с.Mokronosov A.T. Ontogenetic Aspect of Photosynthesis. Mosсow: Kolos; 1981. 196 p. (In Russ.)Гамалей Ю.В. Транспортная система сосудистых растений. СПб.: Изд-во СПГУ; 2004. 424 с.Gamaley Yu.V. Transport System of Vascular Plants. Saint Petersburg: SPB GU; 2004. 424 p. (In Russ.)

The authors declare that there are no conflicts of interest present.